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解淀粉芽孢杆菌抗病机制研究进展
赵月盈
广西大学农学院, 广西 南宁 530004
收稿日期：2021-07-16
基金项目：国家糖料产业技术体系资助项目（CARS170190）。
第一作者简介： 赵月盈(2000-), 女。研究方向: 微生物肥料应用。Email: 897654818@qq.com。
摘要：[目的] 了解解淀粉芽孢杆菌抑病机制研究现状，石材翻新13825404095以期为其生物类制剂研究与相关产品开发提供依据。[方法] 通过文献检索，综述了解淀粉芽孢杆菌的生物学特性及主要代谢产物、抗病作用机理、对病害的拮抗和对土壤的改良效应等方面的研究进展。[结果] 解淀粉芽孢杆菌通过分泌次生代谢产物破坏病原菌细胞结构；能够诱导寄主防御，提高与抗病性相关酶的酶活性；能产生抑制病原菌生长发育的挥发性物质；能够分解环境中难溶性微量元素，提高土壤肥力。[结论] 解淀粉芽孢杆菌抑菌促生方面已有许多研究成果，应进一步提升其应用效果。建议对解淀粉芽孢杆菌进行多组学研究，并优化其生物制剂质量及使用方法，开发混合生物制剂等，使其微生物产品更加高效。
关键词：解淀粉芽孢杆菌 代谢产物 抑菌机制 诱导抗性
Research progress on the disease inhibition mechanism of Bacillus amyloliquefaciens
ZHAO Yueying
College of Agriculture, Guangxi University, Nanning, Guangxi 530004, China
Abstract: [Purpose] To understand the research status of the disease inhibition mechanism of Bacillus amyloliquefaciens, and to provide a theoretical basis for further study and the development of relevant agents. [Method] Through literature reading and retrieval, research progress of B.amyloliquefaciens on the biological characteristics, main metabolites, disease resistance mechanism, and soil improvement were analyzed and summarized. [Result] B.amyloliquefaciens destroys the cellular structure of pathogenic microorganisms by secreting secondary metabolites, leading to the death of pathogens; it induces resistance reaction from host plants, resulted in higher enzymatic activity regarding resistance; it produces volatile substances that inhibit the growth of pathogenic bacteria; it breaks down indissolvable substances that contains microelement, thus contributing to enhanced soil fertility. [Conclusion] Many progresses have been achieved in illuminating the antibacterial and growth-promoting effects of B.amyloliquefaciens, whose application should be further improved. Multi omics approach is recommended to optimize the quality and application method of biological agents based on B.amyloliquefaciens, and mixed biological agents should be developed for higher efficacy.
Key words: Bacillus amyloliquefaciens metabolites antibacterial mechanism induced resistance
作物病害是农业生产中难以避免的问题。施用生物菌肥是一种新兴手段，既能减少作物病害，提高作物产量并提升农产品品质，又能避免因药肥滥施导致的经济效益降低与自然环境被破坏等问题。由于生物菌肥加入了功能性微生物，不仅能补充土壤有机质、增强土壤肥力，还具有促进难溶性矿物利用、减少作物病虫害发生、提高作物产量及改善品质等多重功能[]。黄恒掌等[]研究发现，在减少20%化肥施用量下，增施5%微生物菌肥使甘蔗产量提高9.6%~12.3%、糖分含量提高0.43%~0.64%，生产效益比单施化肥高。阎世江等[]研究表明，化肥与菌肥配施还有利于减少田间操作次数，降低生产成本。
解淀粉芽孢杆菌(Bacillus amyloliquefaciens)生长速度快、营养需求简单且抗逆性强、抗菌谱广泛，其次生代谢产物对各类病原菌均有不同程度的抑制作用，是目前生防菌研究的主要菌种之一。本文综述了解淀粉芽孢杆菌抑菌抗病的相关机制，以期为深入研究解淀粉芽孢杆菌与开发相关产品提供依据。
1 解淀粉芽孢杆菌的生物学特性及主要代谢产物 1.1 生物学特性解淀粉芽孢杆菌是一种好氧的革兰氏阳性杆状细菌，最适生长温度为28~30 ℃、最适宜生长的pH值为6.5~7.0；芽孢卵圆形，中生或极生；极生鞭毛，具备运动能力；有还原硝酸盐、水解淀粉的能力；可利用D-葡萄糖、L-阿拉伯糖、甘露醇和D-木糖作为碳源[]。
1.2 主要代谢产物解淀粉芽孢杆菌通过产生与分泌次生代谢产物来促进作物生长或抑制病原菌[]。目前已分离的具有拮抗效果的产物包括多烯类、脂肽类、氨基酸类、核酸类、聚酮化合物以及抗菌蛋白等，其中抗菌蛋白包括抗菌肽、几丁质酶、蛋白酶和纤维素酶等[-]。解淀粉芽孢杆菌在生长的每一阶段都能分泌不同的次生代谢产物，如在生长对数期产生表面活性素(surfactin)；对数期与随后的稳定期早期，伊枯草菌素(iturins)产出量最高；对数生长后期耗尽一种或多种必需营养素时产生丰原素(fengycin)[]。
1.2.1 表面活性素表面活性素是一种微生物来源的脂肽类表面活性剂，由7个α-氨基酸残基和1个β-羟基脂肪酸组成，其中脂肪酸链和七肽链第7位的氨基酸残基以酯键结合成环[-]。翟少伟等[]研究表明，表面活性素拥有疏水性和亲水性的双亲性，可以插入细胞膜中，胞膜破裂后胞内物质泄漏，引起细胞死亡，既能抑制革兰氏阳性菌、革兰氏阴性菌和真菌等多种病原菌，又具有抗病毒、抗支原体、抗原虫等生物防治活性，是一种潜在的抗生素替代品。表面活性素毒性低、易被降解、残留量少，生物安全性有保障，具有广阔的应用前景。
1.2.2 伊枯草菌素伊枯草菌素是由肽和氨基酸组成的环状重组脂肽类抗生素，比表面活性素具有更高的生物活性。1950年首次从枯草芽孢杆菌发酵代谢物中分离出伊枯草菌素。目前对伊枯草菌素A、C、D、E，抗霉枯草菌素(mycosubtilin)，杆菌霉素(bacillomycin) D、F、L和芽孢菌霉素(bacillopeptin)研究较多[]。伊枯草菌素家族成员由7种氨基酸和1种氨基脂肪酸链组成[]，具有强抗真菌活性，能抑制病原菌生长。当与病原菌生物相遇时，首先破坏病原菌细胞壁并插入到细胞膜内，后自发聚集或与膜脂类聚集形成寡聚结构，形成离子通道导致细胞内大量离子的流失，从而使病原菌生物膜崩解破坏[]。
1.2.3 丰原素丰原素通过非核糖体肽合成酶(non-ribosomal peptide synthetase，NRPS)途径合成。丰原素合成酶由fen操纵子编码，包含5个基因[]。对丝状真菌具有特异活性，可以缓解植物组织损伤后症状[-]。由于真菌细胞膜组成结构特殊，丰原素仅对真菌细胞膜起作用，通过扰乱细胞膜、损伤细胞膜结构而发挥抑菌效果。当丰原素结合到真菌细胞膜后，会聚集在细胞膜上形成大的聚集体，破坏细胞膜上磷脂分子的正常秩序，引发胞质外流，致使细胞死亡。低浓度的丰原素聚集会导致形成孔隙，随后细胞膜透性发生改变；而高浓度的丰原素和表面活性素类似，可作为表面活性剂溶解细胞膜[]。丰原素可以通过群体感应抑制金黄色葡萄球菌的定殖[]。同其他脂肽类抗生素相类似，丰原素具有广谱的抗菌活性、低毒、不易产生耐药性等特征，是医疗、农牧业生产中具有开发潜力的新型抗生素。
2 解淀粉芽孢杆菌抗病作用机理 2.1 解淀粉芽孢杆菌代谢产物对病原菌细胞结构的破坏解淀粉芽孢杆菌通过分泌次生代谢产物破坏病原菌细胞结构的机制主要包括两方面。一是使菌丝和孢子萎缩或膨大畸形至破裂，最终抑制病原菌生长蔓延、孢子萌发，失去对作物的侵染能力；二是直接作用于真菌细胞生物膜系统，破坏细胞壁、细胞膜结构，改变其通透性或使其产生孔洞，造成物理损伤，最终导致病原菌内容物泄露或细胞破裂死亡[]。此外，一些肽类物质能减少真菌细胞内物质(如线粒体和核酸)的含量，抑制其功能[-]。
解淀粉芽孢杆菌在生长过程中可以向胞外分泌各种抑菌活性物质，均具有较好的抑菌作用。如分泌的几丁质酶与β-1，3葡聚糖酶可以破坏真菌菌丝细胞膜结构，二者联合使用可增强降解真菌细胞壁的功能[]。王伟等[]发现，解淀粉芽孢杆菌DH8030在4倍最低半抑菌浓度下产生的解淀粉芽孢杆菌素amylocyclicinW5可以作用于蜡样芽孢杆菌菌株LMGT2805的细胞壁，破坏结构后形成孔洞，内容物外泄，处于生长或生殖阶段的细菌无法正常代谢，生长完全受到抑制，最终导致菌株死亡。程敏等[]通过扫描电镜观察发现，菌株CGMCC 11640代谢物主要通过破坏菌丝和孢子的细胞壁与细胞膜，使细胞原生质化，从而导致菌丝和孢子萎缩，最终杀死病原菌细胞。
2.2 解淀粉芽孢杆菌对植物系统性抗性的诱导解淀粉芽孢杆菌能够诱导寄主做出防御反应，提高与抗病性相关酶的酶活性[]。解淀粉芽孢杆菌能够改变植物IAA的内源库，进而影响其生长、发育、胁迫应答等过程[]。与未接种解淀粉芽孢杆菌的植株相比，接种的植株可以检测到更高的植物生长促进激素(GA3和IAA)含量和防御相关酶(过氧化物酶、多酚氧化酶和超氧化物歧化酶)酶活性。邱思鑫等[]研究发现，解淀粉芽孢杆菌的抗菌蛋白可以显著诱导辣椒抗性基因表达，提高活性氧代谢相关酶的酶活性，维持MDA含量稳定，还能提高与抗病性相关的苯丙氨酸解氨酶(phenylalanine ammonia-lyase，PAL)活性，从而使辣椒果实抗病性得到提升，有效减轻发病程度。Rahman et al[]研究表明，解淀粉芽孢杆菌菌株FZB42-AK分泌的表面活性素能够诱导黑麦草细胞出现多级系统抗病，通过积累胼胝质和酚类物质、提高细胞内过氧化物酶活性以及增加诱导典型防卫反应物质表达量，促进黑麦草自身修复。谷医林等[]研究表明，解淀粉芽孢杆菌LJ1能够影响黄瓜植株细胞内超氧化物歧化酶等一些与活性氧防御活动相关酶的活性，从而诱导黄瓜对白粉病的抗性。
2.3 解淀粉芽孢杆菌产生的挥发性物质对病原菌生长的抑制解淀粉芽孢杆菌生长过程中能产生抑制病原菌生长发育的挥发性物质。解淀粉芽孢杆菌菌株NJN-6产生的挥发性物质能够抑制尖孢镰刀菌菌丝生长和孢子萌发。Yuan et al[]研究表明，检测出具有拮抗作用的36种挥发性物质中，有11种气体可以完全抑制尖孢镰刀菌的生长，有防治香蕉枯萎病的潜力。郝象瑢等[]利用GC-MS发现，解淀粉芽孢杆菌菌株LJ02产生的34种挥发性物质对多种病原菌均有抑制效果，其中对黑腐皮壳菌等3种病原菌抑制效果达50%以上，气体中的4-乙基苯酚和2-丙基环己酮是主要的抑菌成分。
3 解淀粉芽孢杆菌对病害的拮抗解淀粉芽孢杆菌能够分解环境中难溶性微量元素，提高植物根际营养物质的利用率。解淀粉芽孢杆菌产生的促生物质能够被作物利用，促进作物生长并提高抗逆性；还能通过诱导作物防御反应，减少病原物对作物的损害[]。蒋凯丽等[]研究表明，解淀粉芽孢杆菌KL-1菌株可以同时抑制链格孢菌、黑曲霉、青霉菌、拟康宁木霉、盐生枝孢霉菌和胶孢炭疽菌等多种番茄采后病原菌，抑制率均在60%以上，其中对黑曲霉的抑制率为81%。邓懿祯等[]分离的CGB15菌株，能够影响甘蔗鞭黑粉菌、香蕉枯萎病菌菌丝生长与孢子萌发，几乎抑制稻瘟病病斑形成，可以应用于稻瘟病或甘蔗鞭黑穗病的防治。刘昆昂等[]研究发现，解淀粉芽孢杆菌BA-KA4菌株无菌发酵液能够抑制灰霉病菌生长，在不同条件下抑菌物质活性稳定。刘剑金等[]研究发现，在烟草苗期施用解淀粉芽孢杆菌YN48菌剂可以缓解黑胫病发病初期的症状，单独喷淋YN48菌剂或分别与化学杀菌剂氟吗·乙铝、精甲霜·锰锌等结合使用，对烟草黑胫病防效达60%以上。陈照等[]发现，解淀粉芽孢杆菌HAB-9菌株对多数病原菌株的抑制率都超过50%，其中对槟榔炭疽菌效果最好。杨帆等[]发现，解淀粉芽孢杆菌BQD1、TY菌株通过硫酸铵盐析沉淀得到的脂肽类粗提液对玉米大斑病菌、番茄灰霉病菌和水稻纹枯病菌均有不同程度的抑制作用，对玉米大斑病菌的抑制作用最强，能明显抑制菌丝的生长。王德培等[]发现，BI2发酵上清液能抑制黄曲霉孢子萌发和菌丝生长，经120 ℃下处理20 min后仍然保持抗菌活性。张木清等[]从甘蔗叶片分离的解淀粉芽孢杆菌ZHR0具有产生脂肽类抗菌物质的能力，其生防菌剂对甘蔗鞭黑穗病的防治效果达到53.98%。
4 解淀粉芽孢杆菌对土壤的改良效应芽孢杆菌具有分泌铁载体和氨的能力，并且分泌的次生代谢产物能促进环境中难溶金属离子的溶解，还原高价铬，降低铬污染土壤的毒性，减轻作物受害程度[]。此外，芽孢杆菌有生物吸附和积累能力，通过共享金属负载来降低重金属对植物的毒害。杨亚红等[]发现，补充等量氮素条件下，施用生物有机肥代替化学肥料能够降低土壤70%的氨气蒸发量，在提高蔬菜产量的同时蔬菜内的硝酸盐含量降低46.6%，显著提高土壤中芽孢杆菌、硝化螺菌属的相对丰度，增加细菌种群多样性。解淀粉芽孢杆菌TF28菌株对设施连作黄瓜根际土壤中的碱性磷酸酶、脲酶和过氧化氢酶活性以及微生物含量和pH值都具有调节作用，有利于均衡土壤微生物群落分布、增加有益菌数量与加速受损土壤恢复[]。张木清等[]通过盆栽和大田试验表明，ZHR0生物菌肥能够提升甘蔗生物量(41.80%~125.98%)、提高根际土壤肥力、增加细菌多样性，使土壤更加健康。同时该生物菌肥能有效防治甘蔗黑穗病，盆栽试验的防效为74.9%，田间试验的防效为68.28%[]。
5 展望解淀粉芽孢杆菌代谢产物具有生物安全性好、防治效果稳定、适用病害范围广等优点，可用于防治甘蔗、烟草、番茄等主要经济作物根部、叶部和采后病害等[, -]。由于对人畜安全，解淀粉芽孢杆菌越来越多地应用于食品保鲜、畜牧业饲料以及渔业上相关真菌病害的防治[-]。作为一种重要的生防菌，解淀粉芽孢杆菌将在作物的绿色防控和可持续农业发展中扮演越来越重要的角色，建议从以下方面加深研究。(1)解淀粉芽孢杆菌在不同逆境下皆表现出优良生防功能[]，有必要基于现代多组学技术结合传统的植保、栽培等技术，阐明其诱导作物抗病性、抑制病原菌的内在机制，并且通过基因组学、细菌分子遗传学、代谢组学等技术来选育更高效的功能性微生物。(2)田间环境复杂且不完全符合微生物最适生长需求，实验室条件下效果显著的解淀粉芽孢杆菌生物肥在田间难以保持稳定防效[-]，应进一步研究生防菌与大田环境根际微生物的群落互作原理，通过宏基因组研究寻找关键影响因子。优化菌肥组成成分及生产工艺，提高生防产品中芽孢数量，并系统研究产品用量、用时、施用方式等，建立符合生产实际的应用技术标准及体系，进一步优化生防产品的田间表现。(3)一般情况下，联合使用生物制剂与化学制剂会影响生防菌活性，降低生防菌效果。但对真菌专一性杀菌剂与解淀粉芽孢杆菌混用的研究则表现出二者具有良好的协同作用，并且能够通过相容性测定、菌种选育后获得有应用潜力的耐药菌株[]。(4)具有不同功能的解淀粉芽孢杆菌联合使用能提高生防效果[], 但菌株间需满足不互相拮抗、拥有同等的定殖增殖能力等条件。为使菌肥表现更强的应用效果，开展多菌种组合防治及药肥协同应用技术研究是必要的。
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